Se stavbou seminární kostela začal roku 1710 biskup Tobiáš Jan Becker v místě zbořeného královského hradu. Pro nový kostel vybral patrocinium Jana Nepomuckého, jehož kult právě na přelomu 17. a 18. století nabýval na významu. Ve stavbě kostela pokračoval Jan Adam Vratislav z Mitrovic, který jej také roku 1721 vysvětil. Hradecký seminární kostel byl jedním z prvních Nepomuckého zasvěcení v českých zemích (sv. Jan Nepomucký byl svatořečen 19. 3. 1729).

V roce1887 byl interiér kostela upraven v beuronském stylu německými benediktiny usazenými v té době v pražském emauzském klášteře (Na Slovanech). Návrh výmalby provedl sám zakladatel této školy Peter Lenz z Hohenzollernu, známý jako Peter Desiderius Lens. Výzdoba odpovídá tradicím beuronského umění s geometrickým členěním obrazů s jasnou barevností doplněných rostlinnými ornamenty a vysokým podílem zlacení. Ve středu nástropní fresky je zobrazen beránek, kolem něj evangelisté se svými atributy. Při vnějším okraji fresky jsou vyobrazeni andělé hrající na harfu. V současné době se zde nachází Městská hudební síň.

Na hlavním oltáři v kostele býval obraz sv. Jana Nepomuckého. Dnes nalezneme tento obraz v kostele Panny Marie na Velkém náměstí. Dne 3. července 1866 dal rektor semináře Jan Klein vyjmout obraz z rámu a navinout na dřevěný válec. Měl tak přečkat bitvu u Hradce Králové. V den bitvy byl kostel zasažen granáty. Dvě kule, které dopadly na kostel, dal rektor zazdít na místě, kam dopadly.